Сенсорная пластичность нейронов ольфакторного эпителия мыши при ассоциативном обучении

Ромащенко А.В.; Киреева П.Е.; Шарапова М.Б.; Запара Т.А.; Ратушняк А.С.

doi:10.18699/VJ18.452

Инд. авторы:	Ромащенко А.В., Киреева П.Е., Шарапова М.Б., Запара Т.А., Ратушняк А.С.
Заглавие:	Сенсорная пластичность нейронов ольфакторного эпителия мыши при ассоциативном обучении
Библ. ссылка:	Ромащенко А.В., Киреева П.Е., Шарапова М.Б., Запара Т.А., Ратушняк А.С. Сенсорная пластичность нейронов ольфакторного эпителия мыши при ассоциативном обучении // Вавиловский журнал генетики и селекции. - 2018. - Т.22. - № 8. - С.1070-1077. - ISSN 2500-0462. - EISSN 2500-3259.
Внешние системы:	DOI: 10.18699/VJ18.452; РИНЦ: 36587811; SCOPUS: 2-s2.0-85064819711; WoS: 000455025900021;
Реферат:	rus: Традиционно основными структурами мозга, участвующими в запоминании информации, считаются отделы, которые осуществляют вторичную обработку сенсорной информации. Однако в последнее время появились данные о роли сенсорной пластичности в реализации процессов запоминания. В настоящей работе методом марганец-усиленной МРТ исследовано влияние ольфакторного ассоциативного обучения на функциональную активность нейронов обонятельного эпителия в ответ на индифферентный стимул, в качестве которого выступало апельсиновое масло. Обнаружено, что такая периферическая структура обонятельной системы взрослых мышей, как обонятельный эпителий (ОЭ), демонстрирует зависимую от опыта пластичность. В нашем эксперименте условное кондиционирование привело к изменению паттернов накопления Mn²⁺, агониста кальциевых каналов, в клетках ОЭ в ответ на запах апельсинового масла в сравнении с контрольной группой и животными, которым был предложен запах без подкрепления. Для интерпретации полученных результатов сопоставлялось распределение контраста по зонам обонятельной луковицы в ответ на условный запах у обученных животных и у контрольных животных, которым предоставляли апельсиновое масло в трех концентрациях: исходной (использовалась при кондиционировании), в 4 раза большей и в 4 раза меньшей. Поскольку в группе обученных животных и контрольных, которым предъявляли стимул в 4 раза большей концентрации, полученные паттерны активации ОЭ совпали, можно заключить, что ассоциативное кондиционирование увеличило чувствительность нейронов ОЭ к условному стимулу, что согласуется с проведенными на тех же животных поведенческими тестированиями. Наблюдаемое усиление ответа ОЭ на запах апельсинового масла может, с одной стороны, быть результатом нейрогенеза, т. е. образования новых обонятельных нейронов, реагирующих на данный стимул, а с другой - следствием увеличения интенсивности ответа каждой отдельной клетки. Основываясь на данных по накоплению МРТ-контраста в обонятельных нейронах, можно говорить о более вероятном увеличении чувствительности ОЭ за счет сенсорной пластичности, а не за счет нейрогенеза. Таким образом, сенсорная пластичность ОЭ играет значимую роль в формировании нейронального ответа на предоставление изначально индифферентного запаха и является частью приспособительных реакций животного к изменяющимся условиям среды. eng: Traditionally, studies of the neurobiology of learning and memory focus on the circuitry that interfaces between sensory inputs and behavioral outputs, such as the amygdala and cerebellum. However, evidence is accumulating that some forms of learning can in fact drive stimulus-specific changes very early in sensory systems, including not only primary sensory cortices but also precortical structures and even the peripheral sensory organs themselves. In this study, we investigated the effect of olfactory associative training on the functional activity of olfactory epithelium neurons in response to an indifferent stimulus (orange oil). It was found that such a peripheral structure of the olfactory system of adult mice as the olfactory epithelium (OE) demonstrates experience-dependent plasticity. In our experiment, associative learning led to changes in the patterns of OE cell activation in response to orange oil in comparison with the control group and animals that were given odor without reinforcement. To interpret the results obtained, we compared the distribution of MRI contrast across the zones of OE in response to a conditioned odor in trained animals and in control animals that were given orange oil at three concentrations: original (used for conditioning), 4-fold higher and 4-fold lower. Since the OE activation patterns obtained coincided in the group of trained animals and controls, which were stimulated with orange oil at the 4-fold higher concentration, it can be concluded that associative conditioning increased the sensitivity of the OE to the conditioned stimulus. The observed increase in OE response to orange oil may be the result of neurogenesis, i. e. the maturation of new olfactory neurons responsive to this stimulus, or the consequence of an increase in individual sensitivity of each OE neuron. Based on data of MRI contrast accumulation in mouse OE, the sensory plasticity way in learning-induced increase in sensitivity of OE to conditioned stimulus is more possible. Thus, the sensory plasticity of the OE plays a significant role in the formation of the neuronal response to the provision of an initially indifferent odor and is part of the adaptive responses to the environmental changing.
Ключевые слова:	марганец-усиленная магнитно-резонансная томография; olfactory learning; sensory plasticity; Olfactory epithelium; Manganese-enhanced magnetic resonance imaging; CORTEX; IN-VIVO; manganese-enhanced magnetic resonance imaging; olfactory epithelium; sensory plasticity; olfactory learning; ольфакторное обучение; сенсорная пластичность; обонятельный эпителий;
Издано:	2018
Физ. характеристика:	с.1070-1077
Цитирование:	1. Abraham N.M., Vincis R., Lagier S., Rodriguez I., Carleton A. Long term functional plasticity of sensory inputs mediated by olfactory learning. Elife. 2014;(3):e02109. DOI 10.7554/eLife.02109. 2. Aoki I., Wu Y.J.L., Silva A.C., Lynch R.M., Koretsky A.P. In vivo detection of neuroarchitecture in the rodent brain using manganese-enhanced MRI. Neuroimage. 2004;22(3):1046-1059. DOI 10.1016/j. neuroimage.2004.03.031. 3. Bieszczad K.M., Weinberger N.M. Extinction reveals that primary sensory cortex predicts reinforcement outcome. Eur. J. Neurosci. 2012; 35(4):598-613. DOI 10.1111/j.1460-9568.2011.07974.x. 4. Carey R.M., Verhagen J.V., Wesson D.W., Pirez N., Wachowiak M. Temporal structure of receptor neuron input to the olfactory bulb imaged in behaving rats. J. Neurophysiol. 2009;101(2):1073-1088. DOI 10.1152/jn.90902.2008. 5. Gao E., Suga N. Experience-dependent plasticity in the auditory cortex and the inferior colliculus of bats: role of the corticofugal system. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2000;97(14):8081-8086. DOI 10.1073/ pnas.97.14.8081 6. Getchell T.V. Functional properties of vertebrate olfactory receptor neurons. Physiol. Rev. 1986;66(3):772-818. DOI 10.1152/physrev. 1986.66.3.772. 7. Headley D.B., Weinberger N.M. Relational associative learning induces cross-modal plasticity in early visual cortex. Cerebral Cortex. 2013;25(5):1306-1318. DOI 10.1093/cercor/bht325. 8. Jones S.V., Choi D.C., Davis M., Ressler K.J. Learning-dependent structural plasticity in the adult olfactory pathway. J. Neurosci. 2008; 28(49):13106-13111. DOI 10.1523/JNEUROSCI.4465-08.2008. 9. Kass M.D., Rosenthal M.C., Pottackal J., McGann J.P. Fear learning enhances neural responses to threat-predictive sensory stimuli. Science. 2013;342(6164):1389-1392. DOI 10.1126/science.1244916. 10. McGann J.P. Associative learning and sensory neuroplasticity: how does it happen and what is it good for? Learn. Mem. 2015;22(11):567-576. DOI 10.1101/lm.039636.115. 11. Moulton D.G., Beidler L.M. Structure and function in the peripheral olfactory system. Physiol. Rev. 1967;47(1):1-52. DOI 10.1152/ physrev.1967.47.1.1. 12. Pautler R.G. In vivo, trans-synaptic tract-tracing utilizing manganese-enhanced magnetic resonance imaging (MEMRI). NMR Biomed. 2004;17(8):595-601. DOI 10.1002/nbm.942. 13. Pautler R.G., Koretsky A.P. Tracing odor-induced activation in the olfactory bulbs of mice using manganese-enhanced magnetic resonance imaging. Neuroimage. 2002;16(2):441-448. 14. Polley D.B., Heiser M.A., Blake D.T., Schreine C.E., Merzenich M.M. Associative learning shapes the neural code for stimulus magnitude in primary auditory cortex. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004; 101(46):16351-16356. DOI 10.1073/pnas.0407586101. 15. Schwob J.E., Youngentob S.L., Mezza R.C. Reconstitution of the rat olfactory epithelium after methyl bromide-induced lesion. J. Comp. Neurol. 1995;359(1):15-37. DOI 10.1002/cne.903590103. 16. Smith K.D.B., Kallhoff V., Zheng H., Pautler R.G. In vivo axonal transport rates decrease in a mouse model of Alzheimer’s disease. Neuro-image. 2007;35(4):1401-1408. DOI 10.1016/j.neuroimage.2007. 01.046. 17. Weinberger N.M. Reconceptualizing the Primary Auditory Cortex: Learning, Memory and Specific Plasticity. In: Winer J.A., Schreiner C.E. (Eds.). The Auditory Cortex. N. Y.: Springer, 2011;465-491. DOI 10.1007/978-1 -4419-0074-6_22. 18. Zhang X., Firestein S. The olfactory receptor gene superfamily of the mouse. Nat. Neurosci. 2002;5(2):124-133. DOI 10.1038/nn800. 19. Zhang Y., Zhao Y., Zhu X., Sun X., Zhou X. Refining cortical representation of sound azimuths by auditory discrimination training. J. Neurosci. 2013;33(23):9693-9698. DOI 10.1523/JNEUROSCI. 0158-13.2013.